1582. gadā pirmais Kurzemes hercogs Gothards lika uzbūvēt nelielu baznīcu ar pagraba telpu sarkofāgu novietošanai. Baznīca atradās vecās Jelgavas pils dienvidu pusē, netālu no pašreizējās kapeņu vietas.
Mucas velves segtā pagrabtelpa bija aptuveni 9 metrus plata, ar brīvu eju vidū. Pirmais tajā apbedīts hercogs Gothards (1587. gadā). Trīs viņa agrāk mirušie mazgadīgie dēli uz Jelgavu pārvesti no Kuldīgas.
Pirmos postījumus Ziemeļu kara laikā izdarīja zviedru karavīri: 1705. gadā viņi izmeta hercogu mūmijas no sarkofāgiem un nolaupīja vērtīgākās rotaslietas.
1737. gadā kapeņu baznīcu kopā ar veco pili nojauca, lai atbrīvotu vietu jaunajai pilij – Kurzemes hercoga Ernsta Johana Bīrona rezidencei. Neilgi pirms nojaukšanas veco kapeņu iekšskatu uzzīmēja Jelgavas mākslinieks F. V. Zīdavs. Sarkofāgus uz laiku novietoja šķūnī, taču jau 1743. gadā, kad uz Jelgavu pārveda sarkofāgu ar Dancigā mirušo hercogu Ferdinandu, kapenes bija iekārtotas jaunās pils dienvidu korpusa cokolstāvā – divās nelielās velvētās telpās. Tajās sarkofāgi tika novietoti cieši cits citam blakus. Bīronu dinastijas hercogi tā arī nerealizēja ieceri par atsevišķu kapeņu būvi.
Jau 18. gadsimta pirmajā pusē Kurzemes hercogu kapenes sāka uzskatīt par vēstures un mākslas pieminekli. Kurzemes vēsturnieks amatieris J. G. Veigands sarakstīja apcerējumu par hercogu ģenealoģiju, kurai pievienoja visu sarkofāgu tekstu norakstus.
1820. gadā Kurzemes muižniecība par saziedotiem līdzekļiem izremontēja telpas pils dienvidaustrumu stūra cokolstāvā. Likvidējot trīs nelielas dzīvojamās istabas, ieguva 16,5 m garu un 5 m platu velvētu apjomu.
1884. gadā tika veikta fragmentāra kapeņu apsekošana, sarkofāgu satura pārbaude un dažu apbedījumu fotografēšana. Rotaslietas no sarkofāgiem izņēma un nodeva Kurzemes Provinces muzejā. No 1913. līdz 1914. gadam Dr. med. A. Rafaels veica kapeņu inventarizāciju, kuras rezultāti tika publicēti 1934. gadā.
Nežēlīga kapeņu demolēšana notika pēc Pirmā pasaules kara – boļševiku un bermontiešu saimniekošanas laikā 1919. gadā.
1933. un 1934. gadā Latvijas Pieminekļu valde organizēja sarkofāgu restaurāciju, veica inventarizāciju, fotofiksāciju un aprakstīšanu. Tikai 1933. un 1934. gadā tika veikts kapeņu remonts un paplašināšana, kā arī sarkofāgu restaurācija. Pēc darbu pabeigšanas kapenes atvēra apmeklētājiem. 1934. gadā pēc kapeņu kapitālā remonta galvenajai kapličai pievienoja vēl četras nelielas telpas 60 m2 kopplatībā.
1944. gada jūlijā karadarbības rezultātā pili sagrāva. Kapenes palika likteņa ziņā līdz to noslēgšanai 40. gadu beigās. Šajā laikā tās ilgstoši postīja un demolēja, pazuda hercoga Frīdriha Kazimira meitas sarkofāgs un hercoga Ferdinanda sarkofāga galvgaļa plāksne ar ģerboni, bet prinča Johana Frīdriha sarkofāgam nozaga vāku. Sarkofāgiem norāva rotājumus, nozaga daļu apģērbu, sabojāja zārku tapsējumu.
1973. un 1976. gadā detalizētu sarkofāgu uzmērošanu, aprakstīšanu un fotofiksāciju veica Rundāles pils muzeja darbinieki, un 1987. gadā Kurzemes hercogu kapenes kļuva par Rundāles pils muzeja krājuma daļu. Kopš tā laika muzejs veic vispusīgu sarkofāgu saglabāšanas un restaurēšanas darbu.
16.11.2016